Fondé en 1987 par la succession d'un collectionneur et écrivain, Moussa Saleem Ashi (1909 à 1984), qui écrivait sous le nom de Dr. Dahesh(en), le musée est inauguré en 1995 sur la Cinquième Avenue. En 2003, il déménage à l'angle de la 57erue et de Madison Avenue, mais doit quitter ces locaux en 2007.
Le musée d'Art Dahesh prête depuis ses collections à d'autres musées et galeries aux États-Unis et à l'étranger. En 2012, il acquiert un espace dans le quartier de l'Hudson Square, sur la Sixième Avenue, dans lequel il installe ses bureaux et une bibliothèque pour ses employés, de même qu'une boutique et un espace ouverts au public dans lequel il présente quelques pièces de la collection[2].
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